Jack Miller è cresciuto a Townsville, nel Queensland, affinando le sue abilità sulle moto da cross fin dall'età di otto anni. Ha corso in Australia e in Europa, conquistando il titolo tedesco IDM 125cc nel 2011. Passato professionista in MotoGP nel 2015 con la Honda, ha stupito il paddock vincendo il Dutch TT 2016, una rara vittoria satellite.

La sua carriera ha preso il volo dopo il passaggio alla Ducati ufficiale nel 2021, dove ha ottenuto due vittorie (Jerez e Le Mans) e ha concluso al quarto posto in campionato, il suo miglior risultato in carriera. Noto per i suoi nervi d'acciaio, Miller ha continuato a collezionare podi e ha conquistato la sua quarta vittoria nella classe regina al GP del Giappone 2022.

Nel 2023 è entrato a far parte del Red Bull KTM Factory Racing, per poi passare al Prima Pramac Yamaha nel 2025. Parteciperà anche alla prestigiosa 8 Ore di Suzuka con il team ufficiale Yamaha. Atleta Alpinestars da sempre, Jack si affida all'equipaggiamento del marchio per prestazioni e protezione ottimali.